Influenza virus circulation in wild aquatic birds in Italy during H5N2 and H7N1 poultry epidemic periods (1998 to 2000)

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Abstract
Two epidemics of avian influenza due to H5 and H7 highly pathogenic viruses occurred in poultry in Italy in 1997/98 and 1999/2000, respectively. The circulation of these serotypes in wild aquatic birds was investigated examining 638 cloacal swabs and 621 sera collected from 150 gulls, 162 coots, and 326 ducks trapped in Italian wetlands from 1998 to 2000. Seroprevalences against influenza A viruses, detected by a double-antibody sandwich-blocking enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA), were 11% in gulls, 16% in coots, and 45% in ducks. Among the Anatidae group, duck species wintering in Mediterranean areas showed significantly higher values than ducks wintering in South-Saharan areas of Africa. In order to detect H5 and H7 antibodies, the haemagglutination-inhibition assay and two competitive ELISA tests (H5-ELISA and H7-ELISA) using monoclonal antibodies specific for H5 and H7 subtypes were performed. None of the aquatic bird species were found seropositive for H7 subtype, whereas H5-positive sera were found by both the haemagglutination-inhibition and ELISA assays in ducks only. The highest H5 seroprevalences were detected by H5-ELISA; overall, 5% (10/201) of duck species wintering in Mediterranean areas tested positive by this assay, with annual seroprevalences ranging from 2% (2/123) to 12% (6/51). In the present study, only five viruses belonging to H1N1, H11N6, and H2N3 subtypes were isolated from ducks. However, the H5 seroconversion observed in one mallard duck at the beginning of 1998 indicates that H5 virus circulation also occurred in the study area. Circulation de virus influenza chez les oiseaux aquatiques sauvages, en Italie au cours des épisodes épidémiologiques de H5N2 et H7N1 observés chez les volailles entre 1998 et 2000 Deux épidémies d'influenza aviaire dues à des virus H5 et H7 hautement pathogènes sont respectivement apparues chez les volailles en Italie en 1997/98 et en 1999/2000. la circulation de ces sous types chez les oiseaux aquatiques sauvages a été étudiée en examinant 638 écouvillons cloacaux et 621 sérums récoltés à partir de 150 mouettes, 162 foulques, et 326 canards piégés dans les marécages entre 1998 et 2000. Les séroprévalences contre les virus influenza, détectées par un test ELISA bloquant, système sandwich avec deux anticorps, ont été de 11% chez les mouettes, 16% chez les foulques, et 45% chez les canards. Parmi le groupe des Anatidae, les espèces de canards hivernant dans les zones méditerranéennes (DWMA) ont montré des valeurs significativement supérieures à celles des canards hivernant dans les zones Sud Sahariennes de l'Afrique (DWSSA). Dans le but de détecter des anticorps H5 et H7, le test d'inhibition de l'hémagglutination (HI) et les deux tests ELISA de compétition (ELISA-H5 et ELISA-H7) utilisant des anticorps monoclonaux (Mabs) spécifiques des sous types H5 et H7 ont été appliqués. Aucune de ces espèces d'oiseaux aquatiques, n'a été trouvée séropositive vis-à-vis du sous type H7, alors que seuls des sérums de canards ont été trouvés positifs vis-à-vis de H5 par les tests HI et ELISA. Les séroprévalences les plus élevées vis-à-vis de H5 ont été détectées par l'ELISA H5. Au total, 5% (10/201) des DWMA se sont révélés positifs par ce test, avec des séroprévalences annuelles allant de 2% (2/123) à 12% (6/51). Dans cette étude, seuls 5 virus appartenant aux sous types H1N1, H11N6, et H2N3 ont été isolés à partir de canards. Toutefois, la séroconversion H5 observée chez un canard col vert au début de l'année 1998 indique que la circulation de virus H5 était également présente dans la zone où a été réalisée l'étude. Influenzaviruszirkulation in Wild-Wasservögeln während der H5N2- und H7N1-Epidemien (1998-2000) beim Geflügel in Italien In Italien traten beim Geflügel in den Jahren 1997/98 und 1999/2000 zwei durch die hochpathogenen H5- bzw. H7-Viren verursachten Influenzaepidemien auf. Die Zirkulation dieser Subtypen im wildlebendem Wassergeflügel wurde durch die Untersuchung von 638 Kloakenabstrichen und 621 Serumproben von 150 Möwen, 162 Wasserhühnern und 326 Enten, die in italienischen Feuchtgebieten zwischen 1998 und 2000 eingefangen wurden, überprüft. Das Vorkommen spezifischer Antikörper gegen Influenza A-Viren wurde mittels eines Doppel-Antikörper-Sandwich-Blocking-ELISA bei 11 % der Möwen, 16 % der Wasserhühner und 45 % der Enten nachgewiesen. Innerhalb der Familie der Anatidae wiesen die Entenspezies, die im Mittelmeerraum (DWMA) überwintern, signifikant höhere Werte auf als die Enten, die den Winter im Bereich der südlichen Sahara (DWSSA) in Afrika verbringen. Zum Nachweis von H5- und H7-Antikörpern wurden der Hämagglutinationshemmungs (HAH)- Test und zwei kompetitive ELISA-Tests (H5-ELISA und H7-ELISA) mit H5- und H7-Subtyp spezifischen monoklonalen Antikörpern (Mabs) durchgeführt. Keine der Wasservogelspezies war seropositiv gegen den H7-Subtyp, während H5-positive Seren sowohl mit dem HAH als auch den ELISAs nur bei Enten festgestellt wurden. Die höchsten H5-Seroprävalenzen wurden mittels des H5-ELISA ermittelt., insgesamt waren 5 % (10/201) der DWMA positiv in diesem Test mit jährlichen Seroprävalenzen zwischen 2 % (2/123) und 12 % (6/51). In der vorliegenden Studie wurden nur 5 Influenza A-Viren isoliert, die als H1N1, H11N6 und H2N3-Viren typisiert worden sind. Die H5-Serokonversion bei einer Stockente Anfang 1998 zeigt jedoch, dass das H5-Virus auch in dem untersuchten Areal zirkuliert. Circulación de virus de influenza en aves salvajes acuáticas en Italia durante los periodos de epidemia con H5N2 y H7N2 en aves de producción (1998-2000) Dos epidemias de influenza aviar debidas a virus altamente patogénicos H5 y H7 ocurrieron en aves de producción en Italia en 1997/98 y 1999/2000, respectivamente. La circulación de estos serotipos en aves salvajes acuáticas fue investigado mediante el examen de 638 hisopos cloacales y 621 sueros recogidos de 150 gaviotas, 162 fochas, y 326 patos atrapados en humedales italianos desde 1998 al 2000. Las seroprevalencias frente a virus de influenza A, detectados mediante un ELISA de sandwich de bloqueo con doble anticuerpo fueron del 11.3% en gaviotas, 16% en fochas y 45% en patos. Entre el grupo de Anatidae, las especies de patos invernando en las áreas del Mediterráneo (DWMA) mostraron valores significativamente mayores que los patos invernando en las áreas Subsaharianas (DWSSA) de África. Con el objetivo de detectar anticuerpos frente a H5 y H7, se utilizaron la técnica de inhibición de la hemaglutinación (HI) y dos técnicas de ELISA competitivas (H5-ELISA y H7-ELISA) mediante el uso de anticuerpos monoclonales (MAbs) específicos para los subtipos H5 y H7. Ninguna de las especies de aves acuáticas fueron seropositivas al subtipo H7, mientras que sí que se encontraron sueros positivos H5 tanto mediante HI como de ELISA en patos únicamente. Las seroprevalencias más altas frente a H5 fueron detectadas mediante H5-ELISA; en general, 5% (10/201) de los DWMA fueron positivas mediante esta técnica, con seroprevalencias anuales del 1.6% (2/123) hasta 11.8% (6/51), en 1998 y 1999 respectivamente. En el presente estudio, únicamente 5 virus pertenecientes a los subtipos H1N1, H11N6, y H2N3 fueron aislados de patos. Aún así, la seroconversión a H5 observada en un ánade real a inicios del 1998 indica que la circulación de virus H5 también ocurrió en el área de estudio.