Interhemispheric Propagation Time of Human Hippocampal Seizures

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Abstract
Summary: This study evaluated ictal stereotaxic electroencephalogram (SEEG) records in 75 patients with complex partial seizures who later received anterior temporal lobectomy and were evaluated for long‐term seizure relief. The time required for seizures to propagate from the putatively epileptogenic hippocampal formation to the contralateral hippocampal formation was measured from 615 ictal SEEG records. These interhemispheric propagation times were then compared with the degree of post‐lobectomy seizure relief. Poor postsurgical seizure relief was associated with seizure propagation times of ≤5 s. Relief or reduction of seizures after surgery was associated with seizure propagation times >50 s. These relationships were also found to occur in a subset of 56 patients who did not exhibit interhemispheric propagation times of <0.5 s, thus indicating that interhemispheric propagation times in the range of 0.5–5 s is a negative prognostic sign even in the absence of “bilaterally synchronous” ictal SEEG onsets. The finding of longer interhemispheric propagation times in patients who were improved by surgery may be accounted for by the greatly reduced size, or absence, of the hippocampal commissure in humans and suggests that the corpus callosum is a major, albeit indirect, route by which hippocampal foci may propagate seizure activity contralaterally. The finding of shorter interhemispheric propagation times in patients who did poorly after surgery may be accounted for by the existence of foci outside the region of excision with more direct access to callosal pathways or, alternatively, by the presence of damage in a more seizure‐prone contralateral hippocampus.RÉSUMÉ: On a étudié les tracés SEEG de 75 sujets présentant des crises partielles complexes, traités ultérieurement par lobectomie temporale antérieure, et dont l'évolution à long terme en ce qui concerne les crises a été connue. L'on a mesuré sur un total de 615 enregistrements SEEG critiques le temps de propagation de la crise entre la formation hippocampique supposée épileptogène et la formation hippocampique controlatérale. Ce temps de propagation interhémisphérique a été comparé avec le degré d'amélioration postopératoire. Un mauvais résultat opératoire est associéà un temps de propagation inférieur à 5 secondes. La guérison ou la réduction post‐opératoire de l'épilepsie était associée à un temps de propagation supérieur à 50 secondes. Ces relations ont été aussi trouvées dans un sous‐groupe de 56 patients qui n'avaient pas un temps de propagation interhémishpérique de moins de 5 secondes, ce qui indique que un temps de propagation interhémisphérique de moins de 5 secondes est un signe défavorable sur le plan du pronostic měme en l'absence de début “bilateral synchrone” des crises en SEEG. La constatation d'un temps de propagation interhémisphérique long chez les patients améliorés par la chirurgie s'explique probablement par le volume très réduit ou l'absence de la commissure hippocampique chez l'homme et suggère que le corps calleux est la voie majeure, quoique indirecte, par laquelle se propage controlatéralement l'activité critique hippocampique. La constatation d'une propagation courte chez les sujets non améliorés par l'intervention peut s'expliquer par l'existence de foyers épileptogènes situés en dehors de la zone d'excision et ayant un accès plus direct à la voie calleuse, ou par la présence dans le cortex hippocampique controlaréral de lésions potentiellement épiloptogènes.RESUMEN: En este estudio se nan evaluado los SEEG ictales en 75 pacientes con ataques parciales complejos que posteriormente fueron sometidos a una lobectomía temporal anterior y evaluados en términos de eliminación de los ataques a largo plazo. El tiempo necesario para la propagación de los ataques desde la formación hipocámpica, putativamente epileptogénica, a la formación hipocámpica contralateral ha sido medida de un total de 615 registros SEEG ictales. Estos tiempos de propagación inter‐hemisférica han sido comparados con el grado de mejoría post‐lobectomía de los ataques. Una pobre mejoría post‐quirúrgica de los ataques se asoció con unos tiempos de propagación de los ataques de 5 segundos o menos. Una interrupción o reducción post‐quirúrgica de los ataques se asoció con unos tiempos de propagación de los ataques mayores de 50 segundos. Esta relación también se halló en un subgrupo de 56 enfermos que no mostraron tiempos de propagación interhemisférica de menos de 0.5 segundos, lo que indica que los tiempos de propagación interhemisférica situados entre 0.5 y 5 segundos representan un pronóstico negativo incluso en ausencia de comienzos ictales en el SEEG “bilateralmente sincronos”. El hallazgo de tiempos de propagación interhemisférica más prolongados en enfermos que presentaban mejorías tras la cirugía puede achacarse al tamaño marcadamente reducido, o a la ausencia, de la comisura hipocámpica en el hombre y sugiere que el cuerpo calloso es una ruta más importante, a pesar de ser indirecta, a través de la cual focos hipocámpicos pueden propagar la actividad epiléptica contralateralmente. El hallazgo de tiempos de propagación interhemisférica más cortos en enfermos que mejoraron poco tras la cirugía puede ser debido a la existencìa de focos ajenos a la región escindida con un acceso más directo a las vías callosas o, de modo alternativo, a la presencia de daño en el hipocampo contralateral con mayor tendencia a los ataques.ZUSAMMENFASSUNG: Diese Untersuchung wertete iktale SEEG‐Ableitungen von 75 Patienten mit komplexen Paritalanfällen aus, die später einer vorderen temporalen Lobektomie unterzogen wurden und die hinsichtlich ihrer Anfallsfreiheit langzeitig beurteilt wurden. Aus 615 iktalen SEEG‐Kurven wurde die Zeit bestimmt, die not‐wendig war, damit sich ein Anfall von der vermeintlich epileptogenen Hippokampusregion zur kontralateralen Hippokampus‐formation ausbreitete. Diese interhemisphärische Ausbreitungszeit wurde mit dem Ausma der Anfallsverminderung nach Lobektomie Verglichen. Geringe Anfallsbeeinflussung nach dem chirurgischen Eingriff war mit Anfallsausbreitungszeiten von 5 Sekunden oder weniger korreliert. Eine Verminderung oder ein Aufhören der Anfälle nach dem chirurgischen Eingriff war mit Anfallsausbreitungszeiten über 50 Sekunden korreliert. Diese Beziehungen galten auch für eine Untergruppe von 56 Patienten, die nicht eine interhemisphärische Ausbreitungszeit von weniger als 5 Sekunden erkennen lie. Das deutet darauf hin, da die interhemisphärischen Ausbreitungszeiten in einem Bereich von 0.5 bis 5 Sek. ein negatives prognostisches Zeichen darstellen, auch in der Abwesenheit einer bilateralen Synchronic für den Anfallsbeginn im SEEG. Der Befund langer interhemisphärischer Ausbreitungszeiten ei Patienten, die durch den chirurgischen Eingriff eine Besserung erfuhren, mag in der hochgradig reduzierten Gröe oder dem Fehlen der hippokampalen Kommissur bei Menschen begründet sein und den Verdacht nahelegen, da das Corpus callosum den hauptsächlichen, allerdings indirekten Weg darstellt, über den ein hippokampaler Fokus seine Anfallstätigkeit zur Gegenseite fortleitet. Der Befund einer kürzeren interhemisphärischen Ausbreitungszeit bei Patienten, die keine wesentliche Besserung durch die Chirurgie erfuhren, mag durch die Existenz von Foci begründet werden, die auerhalb des Operationsgebietes lagen, leichteren Zugang zu den Bahnen des Corpus callosum besitzen oder andererseits in der Tatsache einer Beeinträchtigung in einem eher anfallsbereiten, kontralateralen Hippokampus.